Complexo de espécies crípticas

Definição

A caracterização morfológica ao longo da história é utilizada como um dos principais meios para distinção e classificação de espécies (Guevara-Chumacero, 2012). Porém com o avanço das descobertas humanas, diversas áreas foram estudadas com mais afinco, como a genética, e com ela a descrição de novas espécies que ganhou um novo capítulo, apresentando um marco para a biologia evolutiva com a caracterização das espécies crípticas.

As características presentes no conceito de espécies crípticas são encontrada em muitos filos animais, em espécies de mamíferos, como as girafas que são a maior espécie de mamíferos e também uma das mais estudadas (Fennessy et al., 2016 apud  Hending, 2024), e até mesmo em espécies de nematóides (Derycke et al., 2008 apud  Hending, 2024) e de parasitas (Pérez-Ponce de Léon & Nadler, 2010 apud  Hending, 2024), organismos que, em sua maioria, são negligenciados (Fennessy et al., 2016 apud  Hending, 2024).

As espécies crípticas são amplamente definidas como um conjunto de organismos morfologicamente semelhantes, visualmente indistinguíveis, mas geneticamente distintas tornado possível a diferenciação de espécies (Davinack, 2024). Ainda sim, há muitas outras descrições acerca das espécies crípticas, criando-se um debate na comunidade científica sobre a melhor forma de defini-las (STRUCK et al., 2018 apud Hending, 2024).

Muitas vezes as espécies crípticas são descritas como “espécies irmãs”, adicionando uma camada extra no entendimento do complexo de espécies crípticas (Heding, 2024), visto que o termo está mais associado à taxonomia, referindo-se a dois táxons que podem ser morfologicamente semelhantes ou distintos, mas que derivam de um mesmo ancestral comum. Portanto, pôde-se perceber que o termo “espécies irmãs” refere-se ao alto grau de parentesco evolutivo, enquanto o conceito de “complexo críptico” enfatiza o desafio biológico do diagnóstico dessas linhagens na falta de uma divergência morfológica. Alguns autores estimam que de 10 a 20% das espécies tradicionais definidas morfologicamente podem se tornar duas ou mais se analisadas com outros critérios, elevando, assim, a diversidade genética das espécies e consequentemente constituindo um importante mecanismo evolutivo (Janzen et al., 2017 apud  Hending, 2024).

Mecanismos causadores

O complexo de espécies crípticas é resultado de altas taxas de diversificação de espécies impulsionadas por um amplo conjunto de processos bióticos e abióticos - como biogeográficos, climáticos e fenotípicos (Gómez et al., 2002; Miranda et al., 2022). Essas diversificações recebem o nome de especiação, referindo-se à mecanismos que acarretam na criação de novas espécies, podendo, também, ser designadas como multiplicação de espécies.

Biogeográficos

Figura 1: Exemplo ilustrativo de espécies crípticas separadas por uma barreira natural (rio) (Ilustração elaborada na plataforma Canva).

A fragmentação da paisagem é um dos principais fenômenos abióticos que acometem o ambiente, onde barreiras naturais ou antrópicas impedem o fluxo gênico, causando isolamento reprodutivo e levando ao fenômeno da especiação. Dentre as barreiras naturais se destacam os rios, oceanos, cadeias montanhosas, morros e desertos, que acarretam em uma menor interação entre os organismos, resultando em uma especiação alopátrica entre subpopulações isoladas de táxons (Wilmé, Goodman & Ganzhorn, 2006; Britton, Hedderson & Verboom, 2014; Miranda et al., 2022 apud Hending, 2024). Atualmente, os fenômenos antropogênicos como a expansão agrícola, o desmatamento e a construção de grandes estruturas levaram a um aumento nas taxas de especiação críptica (Su et al., 2003; Huntley et al., 2019 apud Hending, 2024).

Climáticos

Figura 2: Exemplo ilustrativo de espécies crípticas em diferentes altitudes (Ilustração elaborada na plataforma Canva).

Os extremos climáticos gerados pelas mudanças climáticas são um dos principais fatores que podem levar à formação de complexos de espécies crípticas, visto que podem limitar ou até mesmo remover as diferenças morfológicas através da seleção estabilizadora durante o processo de especiação (Kozak & Wiens, 2007; Hending, 2024). Os zoneamentos bioclimáticos, que consistem na zonação de regiões para identificação de diferentes padrões climáticos (como temperatura, umidade e precipitação), apresentam-se como fatores cruciais para a ocorrência da especiação críptica e estão intimamente relacionados à biogeografia (Kozak & Wiens, 2007; Hending, 2024). Um exemplo disso é o fato do zoneamento climático em áreas montanhosas impulsionar a diversificação de espécies por servir como um refúgio, isolando-as geograficamente durante a busca por habitats adequados; ou enquanto adaptam-se aos climas distintos em diferentes altitudes (Kozak & Wiens, 2007; Cadena et al., 2012).

Fenotípicos

Figura 3: Exemplo ilustrativo de espécies crípticas com diferentes vocalizações (Ilustração elaborada na plataforma Canva).

Os organismos podem desenvolver um número limitado de maneiras pelas quais se adaptam a condições adversas, e a seleção natural apresenta um papel importante nessas adaptações, atuando fortemente sobre características comportamentais, fisiológicas e sexuais, que desempenham um papel importante no complexo de espécies crípticas. Entre os diferentes comportamentos sexuais, destacam-se feromônios de acasalamento, vocalizações e divergências no comportamento sexual. A diversificação dos diferentes fenotípicos levou a formação do complexo de espécies crípticas (Bickford et al., 2007).

Hipóteses

A impossibilidade de distinguir morfologicamente espécies crípticas pode ser oriunda de muitos mecanismos distintos. Houve o apontamento de três hipóteses principais que postulam por que espécies crípticas tem morfologias quase iguais, de forma a ser difícil a discriminação delas visualmente, por Fišer et al. (2018).

Primeiro, a hipótese da divergência recente sugere que as diferenças morfológicas ainda não são presentes entre espécies crípticas intimamente relacionadas devido à sua divergência recente (Egea et al., 2016 apud  Hending, 2024). Para comprovação foi analisada a distribuição etária das espécies crípticas através de estimativa de idade de nós relatadas em árvores filogenéticas. Onde descartou-se estimativas descritivas de idade (início do Mioceno, por exemplo), reduzindo para apenas 29 artigos relevantes.

Segundo, a hipótese do conservadorismo de nicho filogenético indica para a estase morfológica, onde a diferenciação morfológica é restrita entre espécies crípticas intimamente relacionadas pela seleção (Smith et al., 2011; Pyron et al., 2015 apud  Hending, 2024). Essa diferenciação morfológica restringida pela seleção é um fenômeno chamado de estase morfológica (Bravo, Remsen e Brumfield, 2014; Egea et al., 2016; Smith, Harmon, Shoo e Melville, 2011 apud  Hending, 2024). Para identificação de casos de espécies crípticas que poderiam se enquadrar nesta hipótese, foi utilizado relatos de espécies crípticas em complexos de espécies irmãs que eram ecologicamente especializadas em nível de micronicho. Partindo do pressuposto de uma única origem de especialização restrita em um ancestral, que explicaria de maneira parcimoniosa a especialização em descendentes irmãos, mais do que origens independentes e múltiplas.

Em terceiro, a hipótese da convergência morfológica sustenta que a similaridade morfológica entre espécies crípticas pode evoluir independentemente graças a pressões seletivas iguais (Stayton, 2006; Bravo, Remsen & Brumfield, 2014 apud  Hending, 2024). Onde analisou-se se a similaridade morfológica de espécies crípticas evoluiu independentemente por meio de uma evolução convergente. Isso através da quantificação da proporção de espécies crípticas que não tinham relações de parentesco entre si.

Independente de qual causa subjacente, as semelhanças morfológicas dentro de complexos de espécies crípticas e os vieses entre observadores faz com que seja de extrema dificuldade para os cientistas identificarem e distinguirem entre táxons únicos (Ellis et al., 2006; Jörger e Schrödl, 2013; Schüßler et al., 2024 apud  Hending, 2024) e reconhecerem a biodiversidade verdadeira dentro de comunidades de organismos (Beheregaray & Caccone, 2007 apud  Hending, 2024). Logo, muitas espécies crípticas continuaram, e em diversos casos ainda continuam, não detectadas (Walters et al., 2021) - (Hending, 2024).

A conclusão de especiação depende de divergentes propriedades que se expressam durante a evolução individual, como o isolamento reprodutivo, a distinção morfológica e a monofilia. Essas propriedades são, ainda, a melhor evidência para a identificação de divergências de linhagens e, portanto, delimitação de táxons de espécies (de Queiroz, 2005a, b, 2007 apud  Hending, 2024). Entretanto, a evolução dessas propriedades é dependente do contexto e pode surgir em ordens e momentos sequenciais diferentes, ou até mesmo não surgir (de Queiroz, 2005a, 2007 apud  Hending, 2024).

Métodos de identificação e detecção

As espécies crípticas, por se tratarem de organismos morfologicamente semelhantes e de difícil distinção visual, tornam-se um desafio para o mapeamento e a descrição de novas espécies. A caracterização desses seres depende da eleição do melhor procedimento de identificação, que varia de acordo com o organismo. Os métodos podem ser: passivo (levantamento acústico, armadilhas fotográficas e termografia), fenotípicos (morfometria), biomoleculares (via extração de DNA), além da utilização dos conhecimentos de povos originários.

Método passivo

A utilização de métodos cada vez menos invasivos, que causam menor estresse no animal estudado, tem se tornado mais usual e preferencial. As abordagens acústicas, utilizando dispositivos de gravação e ferramentas digitais e computacionais avançadas, são muito aplicadas para detectar e identificar espécies crípticas vocais a longa distância, sem a necessidade de captura, registrando e quantificando a biodiversidade geral .(Lambert & McDonald,  2014 ; Smith et al.,  2020  apud Hending, 2024).  Paralelamente, as armadilhas fotográficas são muito utilizadas para detectar espécies crípticas de áreas remotas de difícil acesso (Harley et al.,  2014 ; Thomas et al.,  2020 apud Hending, 2024 ), utilizando chaves de identificação precisas e classificadores automatizados para identificação dos organismos crípticos (Falzon et al.,  2019 ; McKibben & Frey,  2021 ; Pinho et al.,  2023 apud Hending, 2024). Além disso, a termografia (sensoriamento térmico) surge como mais uma alternativa para um levantamento passivo garantindo a coleta de dados com menor nível de interação com animal.

Método fenotípico

Cada organismo apresenta uma particularidade; mesmo espécies crípticas contam com características morfológicas únicas e sutis. A realização de análises minuciosas de diversas partes do corpo dos organismos permite uma possível descriminação de espécies que, à primeira vista, parecem idênticas (Ashrafi et al.,  2010 apud Hending, 2024). Historicamente a análise morfométrica tem sido utilizada na identificação de invertebrados (Huber,  1998 apud Hending, 2024), porém, atualmente, esse tipo de análise vem sendo feita em  morcegos através da forma das asas e da folha nasal (Furman et al .,  2010 ; Chornelia et al .,  2022 apud HENDING, 2024); em anfíbios pela posição de suas glândulas externas e morfologia dos apêndices (Arntzen et al .,  2013 ; Majtyka et al .,  2022 apud HENDING, 2024 ) e a escamação em lagartixas (Crottini et al .,  2011 apud Hending, 2024). Embora apresente certa precisão, esse método acaba apresentando limitações, pois é necessário a captura dos organismos delimitando muitas vezes a animais de movimento lento, terrestres, de pequeno porte ou fáceis de manusear, (Hoffmann et al .,  2010 apud Hending, 2024) diminuindo o alcance na identificação das espécies crípticas.

Método biomolecular

A detecção de novas espécies ganhou um recente aliado com a extração de DNA ambiental (eDNA). Presente em diferentes matrizes ambientais, como água ou sedimento, o eDNA revela a assinaturas genéticas de espécies de difícil detecção por métodos convencionais evidenciando os organismos presentes no ecossistema analisado. Ao se extrair o DNA do ambiente, o mesmo é analisado por meio do sequenciamento de uma região padronizada do genoma, que produz um “código de barras” que posteriormente é cruzado com um banco de dados de referência, comprovando com precisão as espécies presentes. O eDNA é particularmente importante para identificação de novas espécies crípticas, revelando disparidades genéticas entre organismos aparentemente iguais, além  de sequências ausentes nos bancos de dados atuais, identificando novas espécies tanto aquáticas quanto terrestres (Davinack, 2024).

Exemplos

Mariposas do gênero Protesilaus (Lepidoptera: Papilionidae)

No Rio Grande do Sul, por exemplo, são encontradas três espécies crípticas do gênero Protesilaus (Swainson, 1832): Protesilaus protesilaus nigricornis (Staudinger, 1884), Protesilaus stenodesmus (Rothschild & Jordan, 1906) e Protesilaus helios (Rothschild & Jordan, 1906) (Murillo-Hiller, 2007). A diferenciação dessas espécies ocorre através do método fenotípico, que envolve a dissecação da genitália de indivíduos machos (Murillo-Hiller, 2007).

Cochonilhas do gênero Planococcus (Hemiptera: Pseudococcidae)

Planococcus citri (Risso, 1813) e Planococcus minor (Maskell, 1897) representam duas espécies de pragas agrícolas crípticas do gênero Planococcus. Elas podem estar presentes na mesma planta hospedeira, além de causarem danos muito parecidos, o que dificulta muito sua separação (Sousa et al., 2012). Portanto, são distinguidas apenas através do método molecular (Prado et al., 2009).

Moscas do gênero Ceratitis (Diptera: Tephritidae)

Em Ceratitis (Macleay, 1829), um gênero majoritariamente afrotropical, há um complexo constituído por cinco espécies crípticas: Ceratitis quilicii, Ceratitis pallidula, Ceratitis taitaensis, Ceratitis sawahilensis e Ceratitis flavipennata (De Meyer et al., 2016).

Moscas do gênero Drosophila (Diptera: Drosophilidae)

O gênero Drosophila (Fallén, 1823) possui vários complexos de espécies crípticas; dentre eles, destaca-se o conjunto de seis semiespécies da subespécie Drosophila paulistorum, a qual pertence ao grupo D. willistoni (Gleason & Ritchie,1998).

Lagartos do gênero Anolis (Squamata: Anolidae)

Anolis dracula (Yánez-Muñoz, Reyes-Puig, Reyes-Puig, Velasco, Ayala-Varela, Torres-Carvajal, 2018) e Anolis aequatorialis (Werner, 1894) são duas espécies crípticas encontradas nos Andes Tropicais pertencentes ao gênero Anolis (Daudin, 1802). É possível distingui-las utilizando tanto o método fenotípico, através da morfologia do hemipênis, das escamas e da osteologia craniana, quanto o método de análise molecular (Yánez-Muñoz et al., 2018).

Elefantes do gênero Loxodonta (Mammalia: Elephantidae)

Entre os elefantes africanos do gênero Loxodonta, também por meio de análises moleculares, identificou-se duas espécies - que anteriormente eram tidas como uma única: Loxodonta africana e Loxodonta cyclotis (Davinack, 2024).

Referências

BEHEREGARAY, L., CACCONE, A. Cryptic biodiversity in a changing world. J Biol. 2007;6(4):9. DOI: 10.1186/jbiol60. Epub 2007 Dec 21. PMID: 18177504; PMCID: PMC2373901.

BICKFORD, D. et al. Cryptic species as a window on diversity and conservation. Trends in Ecology & Evolution, v. 22, n. 3, p. 148-155, 2007. DOI: https://doi.org/10.1016/j.tree.2006.11.004

CADENA, C. D. et al. Latitude, elevational climatic zonation and speciation in New World vertebrates. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, v. 279, n. 1726, p. 194–201, 1 jan. 2012. DOI: https://doi.org/10.1098/rspb.2011.0720

DAVINACK, D. Molecular Ecology & Evolution: An Introduction. Norton: Wheaton College, 2024. https://openpress.wheatoncollege.edu/molecularecologyv1/

DE MEYER, M.; MWATAWALA, M.; COPELAND, R. S.; VIRGILIO, M. Description of new Ceratitis species (Diptera: Tephritidae) from Africa, or how morphological and DNA data are complementary in discovering unknown species and matching sexes. European Journal of Taxonomy, n. 233, p. 1-23, 26 sep. 2016. DOI: https://doi.org/10.5852/ejt.2016.233

GLEASON, J. M.; RITCHIE, M. G. Evolution of courtship song and reproductive isolation in the Drosophila willistoni species complex: do sexual signals diverge the most quickly? Evolution, v. 52, n. 5, p. 1493–1500, 1 oct. 1998. DOI: https://doi.org/10.1111/j.1558-5646.1998.tb02031.x

GUEVARA-CHUMACERO, L., 2012. Especies crípticas: Diferentes especies con una misma forma. Ciencia y desarrollo. 38. 6-13.

HENDING, D. Cryptic species conservation: a review. Biological Reviews, v. 100, n. 1, 5 sep. 2024. DOI: https://doi.org/10.1111/brv.13139

JANZEN, D. H. et al. Nuclear genomes distinguish cryptic species suggested by their DNA barcodes and ecology. Proceedings of the National Academy of Sciences, v. 114, n. 31, p. 8313-8318, 2017. DOI: https://doi.org/10.1073/pnas.1621504114

KOZAK, K. H.; WIENS, J. J. Climatic zonation drives latitudinal variation in speciation mechanisms. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, v. 274, n. 1628, p. 2995–3003, 1 dec. 2007. DOI: https://doi.org/10.1098/rspb.2007.1106

MURILLO-HILLER, L. R. Un método para la identificación de tres especies crípticas de Protesilaus (Lepidoptera: Papilionidae) del sur de Brasil, basado en su morfología genital. Revista de Biología Tropical, v. 55, n. 2, p. 665–671, 2007.

PRADO, E.; MALAUSSA, T.; CECÍLIA, F.; SOUZA, B.; SANTA-CECÍLIA, L. Identificação das cochonilhas, Planococcus citri e Planococcus minor mediante estudos morfométricos e moleculares. In: SIMPÓSIO DE PESQUISA DOS CAFÉS DO BRASIL, 6., 2009, Vitória. Anais . Brasília, D.F.: Embrapa Café, 2011. 1 CD-ROM, 4 p.

SOUSA, A.; SOUZA, B.; SANTA-CECÍLIA, L.; PRADO, E. Especificidade alimentar: em busca de um caráter taxonômico para a diferenciação de duas espécies crípticas de cochonilhas do gênero Planococcus (Hemíptera: Pseudococcidae). Revista Brasileira de Fruticultura, v. 34, n. 3, p. 744–749, 2012. DOI: https://dx.doi.org/10.1590/S0100-29452012000300013

YÁNEZ-MUÑOZ, M. H. et al. A new cryptic species of Anolis lizard from northwestern South America (Iguanidae, Dactyloinae). ZooKeys, v. 794, p. 135-163, 2018. DOI: https://doi.org/10.3897/zookeys.794.26936